Comme souvent, cette rue a porté de nombreux noms au cours de son histoire : elle a été dite des Prisons de l’Auditeur, qui se trouvaient dans la tour de l’hôtel du Luxembourg ; de la Pignote, parce que la maison de l’ancienne aumônerie de ce nom y avait des dépendances ; Carreria Bone Septimane à cause de la tour d’une livrée cardinalice dite "de la Bonne Semaine" ; de la Lamproy ou Lamproie, venant de l'enseigne d’une auberge mentionnée dans des actes de 1448 où figurait un chapeau de cardinal côtoyant une lamproie ; elle fut aussi appelée de la Lamprest en 1613. La maison Vigier, située au début de la rue, présentait une gravure du nom de la rue du Chaperon-Rouge  encore visible au XIXème siècle. De nos jours, le théâtre du Chapeau Rouge perpétue la tradition.

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Au n° 18 se trouvait l'ancienne "maison de la dîme de la récolte du vin du terroir d’Avignon", réservée à l'archevêque et au chapitre. Cette dîme était recueillie dans de grandes cuves en pierre, semblables à celles refaites en pierre de Barbentane en 1749.